キハ400系は1988年11月3日ダイヤ改正に合わせ、14系客車で運行されていた急行「宗谷」「天北」をディーゼルカーに置換える目的で登場しました。
一般形のキハ40-100形、キハ48-300・1300形をベースに急行列車としてリクライニングシートと冷房化による客室内の設備向上と、走行機関を330PSのDMF13HZ型エンジンとN-DW14B型変速機に交換して加速性能の向上を図り、札幌～稚内間の時間短縮も実現しました。
1991年3月には、14系客車で残っていた夜行急行「利尻」にも運用されることになり、寝台車には客車のスハネフ14-500形が使われることとなり、連結対応と塗装変更が行われ、「利尻」運用後は、到着先で寝台車を切り離し昼行の「宗谷」「サロベツ」で運用される、北海道特有のディーゼルカーと客車連結による夜行列車の最初のケースにもなりました。
1997年、キハ400形の3両がお座敷車両に再改造され、その補充分として特急形の中間車キハ182-0形が発電装置設置など改造が施され連結されるようになり、急行「利尻」では車体断面がそれぞれ異なる凹凸的のユニークな編成となり、以前より多客期のキハ56形や元同僚のお座敷車キハ400-500形などの増結もありさらに多彩な編成となりました。
札幌～稚内間の優等列車を一手に引き受けてきたキハ400系ですが、2000年3月11日のダイヤ改正でキハ183・261系による特急化が行われ、宗谷線急行から引退しますがそれまでは道北のビジネスや観光また最北の離島、礼文・利尻島へと旅人をいざなう列車としても活躍しました。